As a conserved posttranslational modification, SUMOylation has been shown to play important roles in chromatin-related biological processes including transcription. However, how the SUMOylation machinery associates with chromatin is not clear. Here, we present evidence that multiple SUMOylation machinery components, including SUMO E1 proteins SAE1 and SAE2 and the PIAS (protein inhibitor of activated STAT) family SUMO E3 ligases, are primarily associated with the nuclear matrix rather than with chromatin. We show using nuclease digestion that all PIAS family proteins maintain nuclear matrix association in the absence of chromatin. Of importance, we identify multiple histones including H3 and H2A.Z as directly interacting with PIAS1 and demonstrate that this interaction requires the PIAS1 SAP (SAF-A/B, Acinus, and PIAS) domain. We demonstrate that PIAS1 promotes SUMOylation of histones H3 and H2B in both a SAP domain- and an E3 ligase activity-dependent manner. Furthermore, we show that PIAS1 binds to heat shock-induced genes and represses their expression and that this function also requires the SAP domain. Altogether, our study reveals for the first time the nuclear matrix as the compartment most enriched in SUMO E1 and PIAS family E3 ligases. Our finding that PIAS1 interacts directly with histone proteins also suggests a molecular mechanism as to how nuclear matrix-associated PIAS1 is able to regulate transcription and other chromatin-related processes.

中文翻译：

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通过组蛋白 H3 和 H2A.Z 的直接结合，将核基质定位的 PIAS1 与染色质 SUMOylation 联系起来。

作为一种保守的翻译后修饰，SUMOylation 已被证明在包括转录在内的染色质相关生物过程中发挥着重要作用。然而，SUMOylation 机制如何与染色质相关尚不清楚。在这里，我们提供的证据表明，包括 SUMO E1 蛋白 SAE1 和 SAE2 以及 PIAS（活化 STAT 蛋白抑制剂）家族 SUMO E3 连接酶在内的多个 SUMOylation 机械组件主要与核基质相关，而不是与染色质相关。我们使用核酸酶消化显示所有 PIAS 家族蛋白在没有染色质的情况下保持核基质关联。重要的是，我们确定了包括 H3 和 H2A.Z 在内的多个组蛋白与 PIAS1 直接相互作用，并证明这种相互作用需要 PIAS1 SAP（SAF-A/B、Acinus 和 PIAS）域。我们证明 PIAS1 以 SAP 域和 E3 连接酶活性依赖的方式促进组蛋白 H3 和 H2B 的 SUMOylation。此外，我们表明 PIAS1 与热休克诱导基因结合并抑制它们的表达，并且该功能也需要 SAP 域。总之，我们的研究首次揭示了核基质是 SUMO E1 和 PIAS 家族 E3 连接酶最丰富的隔室。我们发现 PIAS1 直接与组蛋白相互作用，这也表明了关于核基质相关 PIAS1 如何调节转录和其他染色质相关过程的分子机制。我们表明 PIAS1 与热休克诱导的基因结合并抑制它们的表达，并且该功能也需要 SAP 域。总之，我们的研究首次揭示了核基质是 SUMO E1 和 PIAS 家族 E3 连接酶最丰富的隔室。我们发现 PIAS1 直接与组蛋白相互作用，这也表明了关于核基质相关 PIAS1 如何调节转录和其他染色质相关过程的分子机制。我们表明 PIAS1 与热休克诱导的基因结合并抑制它们的表达，并且该功能也需要 SAP 域。总之，我们的研究首次揭示了核基质是 SUMO E1 和 PIAS 家族 E3 连接酶最丰富的隔室。我们发现 PIAS1 直接与组蛋白相互作用，这也表明了关于核基质相关 PIAS1 如何调节转录和其他染色质相关过程的分子机制。