Manganese is one of the most abundant elements on Earth. The oxidation of manganese has long been theorized1—yet has not been demonstrated2–4—to fuel the growth of chemolithoautotrophic microorganisms. Here we refine an enrichment culture that exhibits exponential growth dependent on Mn(II) oxidation to a co-culture of two microbial species. Oxidation required viable bacteria at permissive temperatures, which resulted in the generation of small nodules of manganese oxide with which the cells associated. The majority member of the culture—which we designate ‘Candidatus Manganitrophus noduliformans’—is affiliated to the phylum Nitrospirae (also known as Nitrospirota), but is distantly related to known species of Nitrospira and Leptospirillum. We isolated the minority member, a betaproteobacterium that does not oxidize Mn(II) alone, and designate it Ramlibacter lithotrophicus. Stable-isotope probing revealed 13CO2 fixation into cellular biomass that was dependent upon Mn(II) oxidation. Transcriptomic analysis revealed candidate pathways for coupling extracellular manganese oxidation to aerobic energy conservation and autotrophic CO2 fixation. These findings expand the known diversity of inorganic metabolisms that support life, and complete a biogeochemical energy cycle for manganese5,6 that may interface with other major global elemental cycles. A co-culture of two newly identified microorganisms—‘Candidatus Manganitrophus noduliformans’ and Ramlibacter lithotrophicus—exhibits exponential growth that is dependent on manganese(II) oxidation, demonstrating the viability of this metabolism for supporting life.

中文翻译：

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通过锰氧化的细菌化学自养

锰是地球上最丰富的元素之一。长期以来，锰的氧化一直被理论化 1（但尚未得到证实 2-4）以促进化学自养微生物的生长。在这里，我们改进了一种富集培养物，该培养物表现出依赖于 Mn(II) 氧化的指数增长到两种微生物物种的共培养。氧化需要在允许的温度下存活的细菌，这导致产生与细胞相关的氧化锰小结节。该文化的大多数成员——我们将其命名为“Candidatus Manganitrophus noduliformans”——隶属于 Nitrospirae 门（也称为 Nitrospirota），但与 Nitrospira 和 Leptospirillum 的已知物种关系较远。我们分离出少数成员，一种不单独氧化 Mn(II) 的 β 变形杆菌，并将其命名为 Ramlibacter lithotrophicus。稳定同位素探测显示 13CO2 固定到依赖于 Mn(II) 氧化的细胞生物质中。转录组学分析揭示了将细胞外锰氧化与有氧能量守恒和自养二氧化碳固定相结合的候选途径。这些发现扩展了支持生命的无机代谢的已知多样性，并完成了锰的生物地球化学能量循环5,6，这可能与其他主要的全球元素循环相互作用。两种新发现的微生物——“Candidatus Manganitrophus noduliformans”和 Ramlibacter lithotrophicus——的共培养表现出依赖于锰 (II) 氧化的指数增长，证明了这种新陈代谢支持生命的可行性。稳定同位素探测显示 13CO2 固定到依赖于 Mn(II) 氧化的细胞生物质中。转录组学分析揭示了将细胞外锰氧化与有氧能量守恒和自养二氧化碳固定相结合的候选途径。这些发现扩展了支持生命的无机代谢的已知多样性，并完成了锰的生物地球化学能量循环5,6，这可能与其他主要的全球元素循环相互作用。两种新发现的微生物——“Candidatus Manganitrophus noduliformans”和 Ramlibacter lithotrophicus——的共培养表现出依赖于锰 (II) 氧化的指数增长，证明了这种新陈代谢支持生命的可行性。稳定同位素探测显示 13CO2 固定到依赖于 Mn(II) 氧化的细胞生物质中。转录组学分析揭示了将细胞外锰氧化与有氧能量守恒和自养二氧化碳固定相结合的候选途径。这些发现扩展了支持生命的无机代谢的已知多样性，并完成了锰的生物地球化学能量循环5,6，这可能与其他主要的全球元素循环相互作用。两种新发现的微生物——“Candidatus Manganitrophus noduliformans”和 Ramlibacter lithotrophicus——的共培养表现出依赖于锰 (II) 氧化的指数增长，证明了这种新陈代谢支持生命的可行性。转录组学分析揭示了将细胞外锰氧化与有氧能量守恒和自养二氧化碳固定相结合的候选途径。这些发现扩展了支持生命的无机代谢的已知多样性，并完成了锰的生物地球化学能量循环5,6，这可能与其他主要的全球元素循环相互作用。两种新发现的微生物——“Candidatus Manganitrophus noduliformans”和 Ramlibacter lithotrophicus——的共培养表现出依赖于锰 (II) 氧化的指数增长，证明了这种新陈代谢支持生命的可行性。转录组学分析揭示了将细胞外锰氧化与有氧能量守恒和自养二氧化碳固定相结合的候选途径。这些发现扩展了支持生命的无机代谢的已知多样性，并完成了锰的生物地球化学能量循环5,6，这可能与其他主要的全球元素循环相互作用。两种新发现的微生物——“Candidatus Manganitrophus noduliformans”和 Ramlibacter lithotrophicus——的共培养表现出依赖于锰 (II) 氧化的指数增长，证明了这种新陈代谢支持生命的可行性。并完成锰的生物地球化学能量循环5,6，该循环可能与其他主要的全球元素循环相互作用。两种新发现的微生物——“Candidatus Manganitrophus noduliformans”和 Ramlibacter lithotrophicus——的共培养表现出依赖于锰 (II) 氧化的指数增长，证明了这种新陈代谢支持生命的可行性。并完成锰的生物地球化学能量循环5,6，该循环可能与其他主要的全球元素循环相互作用。两种新发现的微生物——“Candidatus Manganitrophus noduliformans”和 Ramlibacter lithotrophicus——的共培养表现出依赖于锰 (II) 氧化的指数增长，证明了这种新陈代谢支持生命的可行性。