Insects feeding on the nutrient-poor diet of xylem plant sap generally bear two microbial symbionts that are localized to different organs (bacteriomes) and provide complementary sets of essential amino acids (EAAs). Here, we investigate the metabolic basis for the apparent paradox that xylem-feeding insects are under intense selection for metabolic efficiency but incur the cost of maintaining two symbionts for functions mediated by one symbiont in other associations. Using stable isotope analysis of central carbon metabolism and metabolic modeling, we provide evidence that the bacteriomes of the spittlebug Clastoptera proteus display high rates of aerobic glycolysis, with syntrophic splitting of glucose oxidation. Specifically, our data suggest that one bacteriome (containing the bacterium Sulcia, which synthesizes seven EAAs) predominantly processes glucose glycolytically, producing pyruvate and lactate, and the exported pyruvate and lactate is assimilated by the second bacteriome (containing the bacterium Zinderia, which synthesizes three energetically costly EAAs) and channeled through the TCA cycle for energy generation by oxidative phosphorylation. We, furthermore, calculate that this metabolic arrangement supports the high ATP demand in Zinderia bacteriomes for Zinderia-mediated synthesis of energy-intensive EAAs. We predict that metabolite cross-feeding among host cells may be widespread in animal-microbe symbioses utilizing low-nutrient diets.

中文翻译：

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具有功能不同的共生细菌的宿主细胞中中央碳代谢的合成分裂。

以缺乏营养的木质部植物汁液为食的昆虫通常带有两种微生物共生体，它们定位于不同的器官（细菌组）并提供互补的必需氨基酸 (EAA) 组。在这里，我们调查了明显悖论的代谢基础，即以木质部为食的昆虫在代谢效率方面受到强烈选择，但会产生维持两个共生体以实现由其他关联中的一个共生体介导的功能的成本。使用中央碳代谢和代谢模型的稳定同位素分析，我们提供了证据表明 spittlebug Clastoptera proteus 的细菌组显示出高速率的有氧糖酵解，以及葡萄糖氧化的同养分裂。具体而言，我们的数据表明，一种细菌组（包含 Sulcia、合成七种 EAAs）主要以糖酵解方式处理葡萄糖，产生丙酮酸和乳酸，输出的丙酮酸和乳酸被第二个细菌组（包含 Zinderia 细菌，合成三种能量昂贵的 EAA）同化，并通过 TCA 循环通过 TCA 循环产生能量氧化磷酸化。此外，我们计算出这种代谢安排支持了 Zinderia 细菌群中对 Zinderia 介导的能量密集型 EAA 合成的高 ATP 需求。我们预测宿主细胞之间的代谢物交叉喂养可能在利用低营养饮食的动物-微生物共生中广泛存在。它合成了三种能量消耗很大的 EAA）并通过 TCA 循环通过氧化磷酸化产生能量。此外，我们计算出这种代谢安排支持了 Zinderia 细菌群中对 Zinderia 介导的能量密集型 EAA 合成的高 ATP 需求。我们预测宿主细胞之间的代谢物交叉喂养可能在利用低营养饮食的动物-微生物共生中广泛存在。它合成了三种能量消耗很大的 EAA）并通过 TCA 循环通过氧化磷酸化产生能量。此外，我们计算出这种代谢安排支持了 Zinderia 细菌群中对 Zinderia 介导的能量密集型 EAA 合成的高 ATP 需求。我们预测宿主细胞之间的代谢物交叉喂养可能在利用低营养饮食的动物-微生物共生中广泛存在。