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福建农林大:菠菜超雄体基因组揭示性染色体演化及驯化渐渗机理︱Genome Biology

期刊:Genome Biology

标题:The spinach YY genome reveals sex chromosome evolution, domestication and introgression history of the species

DOI:10.1186/s13059-022-02633-x

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Genome Biology在线发表了福建农林大学为第一单位的题为“The spinach YY genome reveals sex chromosome evolution, domestication and introgression history of the species”的研究论文。该研究破译了菠菜超雄个体(YY基因型)的基因组,组装出X/Y性染色体单倍型,提出菠菜性染色体(Nascent Sex-chromosome)形成和演化模型,及其性别分化/决定的调控通路,为菠菜雌雄异株形成的遗传基础和调控机理研究提供基石。同时,利用包含112份品种的群体重测序对菠菜栽培品种农艺性状驯化、基因组渐渗历史及其候选基因进行解析和鉴定,为后续菠菜功能基因组研究提供重要参考,对促进菠菜品种遗传改良和分子设计育种等高质量产业发展具有重要意义。


雌雄异株(Dioecy)在约6%的被子植物和10%的陆生植物中出现,而性染色体伴随其重复独立的演化。界定性染色体Y或W上性别决定区域(SDR)和其对应的X 或 Z同源区域是解析性染色体起源和演化的关键。尽管长片段测序技术的进步,但由于性染色体形成过程中不断累积大量的重复序列,结构变异和基因衰退,导致长久以来对其完整X/Y单倍型的分离组装仍是一项较为困难的工作。


菠菜(Spinacia oleracea L.)隶属广义苋科菠菜属,其性别决定系统为雌雄异株,但伴有雄全异株(Androdioecy,XY基因型)的性别表型,而雄全异株的两性花个体自交后代可重组分离出具活力的超雄株系(YY基因型)。超雄株系的存活使得测序并组装Y单倍型成为可能,因此对菠菜超雄株(YY)测序是研究其性染色体演化和性别决定机理的关键环节。


菠菜作为重要的叶茎蔬菜,考古记录其在约2000~3000年前在古波斯(今伊朗地区)开始栽培,期间经过不断的人工驯化和改良才形成现在多样化的菠菜品种。而菠菜的近缘野生种S. turkestanica和S. tetrandra被认为是菠菜驯化的祖先并在其品种改良中发挥着重要作用。然而目前对其全基因组范围内的驯化和改良历史及其分子机理尚缺少深入研究。


本研究首先利用雄全异株(XY型)菠菜“Cornell-NO. 9”品种通过自交构建超雄株系(YY 基因型),再利用PacBio三代测序结合Hi-C三维基因组等技术,完成菠菜超雄株(YY)染色体级别共952 Mb的基因组组装,注释出26,910个基因。通过与广义苋科其他物种基因组比较,表明只有菠菜基因组发生了近期(0.025 Mya)的转座子爆发事件,其中Copia和Gypsy元件的扩增贡献最大(图1)。


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图1. 菠菜超雄体(YY)高质量基因组组装(a)及转座子爆发(b)


之后,通过超雄株(YY)基因组和雌株(XX)基因组的共线关系,结合F1代遗传图谱筛选性别共分离位点,及通过70份雌雄重测序群体进行全基因组关联分析和雌雄群体分化指数(Fst, Tajima’s D)对比等手段成功定位出菠菜1号染色体(Y染色体)~17.42 Mb的性别决定区(SDR)。进一步分析表明SDR相比于X染色体同源区发生了显著的结构变异,且SDR经历过两步分层进化,包括发生在1.98 Mya的第一次倒位事件,及1.63 Mya的第二次倒位,且其侧翼位置曾发生两次Y特异性片段插入。结合雌雄花发育超早期转录表达谱,共表达网络,Y特异k-mer筛选等手段,在第一倒位侧翼区的Y特异性插入片段中鉴定出一个候选基因NRT1/PTR 6.4,该基因可能通过调控茉莉酸/赤霉酸(JA/GA)途径(NRT1-JA/GA-PI 和 NRT1-PI-CRC/KNU/WUS)来间接调控菠菜雌雄蕊原基分化或雌雄性别决定(图2)。


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图2. 菠菜性染色体和性别决定区演化及性别分化/决定模型。(a)菠菜性别决定区SDR的界定;(b)SDR区和X染色体同源区的共线关系、结构变异及其分层进化;(c)Y特异性候选基因与花发育及其调控基因的共表达网络;(d)菠菜性别分化/决定的假设模型


最后,基于高质量的YY参考基因组,研究人员对全球112份代表性菠菜栽培品种及野生种进行重测序和群体遗传学分析,揭示菠菜起源于中东地区,在栽培历史中分化为两大分支:亚洲分支和欧-美分支。群体历史分析表明栽培菠菜在~1万年前发生过一次显著的驯化瓶颈事件,比考古记录提早了~7000 年。通过与野生群体比较分析发现栽培菠菜在3号染色体有一个极显著的人工选择清除区域,包含了菠菜可食用性状(叶片长度和面积、茎节间长度等)相关的候选基因(图3)。通过进一步分析表明,野生种和栽培种间及栽培种内部不同亚群间发生了广泛的基因流及种间/种内基因组渐渗。栽培菠菜从野生种S. turkestanica中渗入了控制霜霉病抗性的RAR1位点,从野生种S. tetrandra中渗入了抗霜冻及花期转变的位点,从印度栽培亚群中渗入了控制叶片平滑度、厚度及锯齿状等性状的关键基因位点(图4)。


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图3. 菠菜群体演化、驯化瓶颈及群体间基因流。(a)菠菜起源和栽培扩散路径;(b)菠菜栽培种和野生种有效群体大小(Ne)的历史变化;(c)栽培菠菜不同群体和野生种间的基因流


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图4. 菠菜栽培群体人工选择位点及基因组渐渗。(a)菠菜3号染色体选择性清除位点及其候选基因;(b)选择性清除基因在栽培品种和野生种间的表达模式;(c)栽培和野生菠菜的可食用性状表型及细胞学基础;(e)从野生种S. turkestanica中渗入了控制霜霉病抗性的RAR1位点等,(f)从野生种S. tetrandra中渗入了控制霜冻抗性的STS1位点等,(g)从印度亚群中渗入的控制叶片形态性状的位点


综上所述,本研究结果及其产生的高质量菠菜超雄株(YY)基因组、群体基因组和表达谱资源,对植物性染色体和雌雄异株的起源和演化及其性别决定和分化分子调控机理的研究具有重要理论意义,对菠菜品种的遗传改良和分子设计育种等高质量产业发展具有重要的应用价值。


福建农林大学基因组与生物技术研究中心青年教师马晓开博士,美国伊利诺伊大学香槟校区余力昂博士,福建农林大学基因组与生物技术研究中心Mahpara Fatima博士后,美国伊利诺伊大学香槟校区William H. Wadlington博士为论文共同第一作者;美国伊利诺伊大学香槟校区Ray Ming教授为论文通讯作者。中国农业科学院深圳农业基因组所张兴坦研究员,福建农林大学基因组与生物技术中心唐海宝教授,加州大学戴维斯分校植物科学系Allen Van Deynze教授,美国农业部基因组与生物信息学研究所Amanda M. Hulse-Kemp 博士等参与了本研究。此外,参与本研究的还有福建农林大学基因组与生物技术中心研究助理张晟铖、林京、邓班、杨振慧、马艳红,及本校研究生廖振阳、王晶晶、黄华星、徐鑫丹等。


该工作得到福建农林大学先导项目、福建省自然科学基金、美国自然科学基金等项目的联合资助。


Genome Biology

DOI:10.1186/s13059-022-02633-x


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