Nucleotide-binding leucine-rich-repeat (NLR) genes comprise the largest family of plant disease-resistance genes. Angiosperm NLR genes are phylogenetically divided into the TNL, CNL, and RNL subclasses. NLR copy numbers and subclass composition vary tremendously across angiosperm genomes. However, the evolutionary associations between genomic NLR content and ecological adaptation, or between NLR content and signal transduction components, are poorly characterized because of limited genome availability. In this study, we established an angiosperm NLR atlas (ANNA, https://biobigdata.nju.edu.cn/ANNA/) that includes NLR genes from over 300 angiosperm genomes. Using ANNA, we revealed that NLR copy numbers differ up to 66-fold among closely related species owing to rapid gene loss and gain. Interestingly, NLR contraction was associated with adaptations to aquatic, parasitic, and carnivorous lifestyles. The convergent NLR reduction in aquatic plants resembles the lack of NLR expansion during the long-term evolution of green algae before the colonization of land. A co-evolutionary pattern between NLR subclasses and plant immune pathway components was also identified, suggesting that immune pathway deficiencies may drive TNL loss. Finally, we identified a conserved TNL lineage that may function independently of the EDS1–SAG101–NRG1 module. Collectively, these findings provide new insights into the evolution of NLR genes in the context of ecological adaptation and genome content variation.

核苷酸结合富亮氨酸重复（NLR）基因包含最大的植物抗病基因家族。被子植物 NLR 基因在系统发育上分为 TNL、CNL 和 RNL 亚类。NLR 拷贝数和亚类组成在被子植物基因组中差异很大。然而，由于基因组可用性有限，基因组 NLR 含量与生态适应之间或 NLR 含量与信号转导成分之间的进化关联没有得到很好的表征。在这项研究中，我们建立了一个被子植物 NLR 图谱（ANNA，https://biobigdata.nju.edu.cn/ANNA/），其中包括来自 300 多个被子植物基因组的 NLR 基因。使用 ANNA，我们发现由于快速的基因丢失和获得，NLR 拷贝数在密切相关的物种中差异高达 66 倍。有趣的是，NLR 收缩与适应水生、寄生和食肉生活方式有关。水生植物中 NLR 的收敛减少类似于绿藻在陆地定殖之前的长期进化过程中 NLR 扩张的缺乏。还确定了 NLR 亚类和植物免疫途径成分之间的共同进化模式，这表明免疫途径缺陷可能导致 TNL 损失。最后，我们确定了一个保守的 TNL 谱系，其功能可能独立于 EDS1-SAG101-NRG1 模块。总的来说，这些发现为在生态适应和基因组内容变异的背景下 NLR 基因的进化提供了新的见解。水生植物中 NLR 的收敛减少类似于绿藻在陆地定殖之前的长期进化过程中 NLR 扩张的缺乏。还确定了 NLR 亚类和植物免疫途径成分之间的共同进化模式，这表明免疫途径缺陷可能导致 TNL 损失。最后，我们确定了一个保守的 TNL 谱系，其功能可能独立于 EDS1-SAG101-NRG1 模块。总的来说，这些发现为在生态适应和基因组内容变异的背景下 NLR 基因的进化提供了新的见解。水生植物中 NLR 的收敛减少类似于绿藻在陆地定殖之前的长期进化过程中 NLR 扩张的缺乏。还确定了 NLR 亚类和植物免疫途径成分之间的共同进化模式，这表明免疫途径缺陷可能导致 TNL 损失。最后，我们确定了一个保守的 TNL 谱系，其功能可能独立于 EDS1-SAG101-NRG1 模块。总的来说，这些发现为在生态适应和基因组内容变异的背景下 NLR 基因的进化提供了新的见解。我们确定了一个保守的 TNL 谱系，其功能可能独立于 EDS1-SAG101-NRG1 模块。总的来说，这些发现为在生态适应和基因组内容变异的背景下 NLR 基因的进化提供了新的见解。我们确定了一个保守的 TNL 谱系，其功能可能独立于 EDS1-SAG101-NRG1 模块。总的来说，这些发现为在生态适应和基因组内容变异的背景下 NLR 基因的进化提供了新的见解。