Across eukaryotes, genes encoding bioenergetic machinery are located in both mitochondrial and nuclear DNA, and incompatibilities between the two genomes can be devastating. Mitochondria are often inherited maternally, and theory predicts sex-specific fitness effects of mitochondrial mutational diversity. Yet how evolution acts on linkage patterns between mitochondrial and nuclear genomes is poorly understood. Using novel mito-nuclear population-genetic models, we show that the interplay between nuclear and mitochondrial genes maintains mitochondrial haplotype diversity within populations, and selects both for sex-independent segregation of mitochondrion-interacting genes and for paternal leakage. These effects of genetic linkage evolution can eliminate male-harming fitness effects of mtDNA mutational diversity. With maternal mitochondrial inheritance, females maintain a tight mitochondrial-nuclear match, but males accumulate mismatch mutations because of the weak statistical associations between the two genomic components. Sex-independent segregation of mitochondria-interacting loci improves the mito-nuclear match. In a sexually antagonistic evolutionary process, male nuclear alleles evolve to increase the rate of recombination, whereas females evolve to suppress it. Paternal leakage of mitochondria can evolve as an alternative mechanism to improve the mito-nuclear linkage. Our modelling framework provides an evolutionary explanation for the observed paucity of mitochondrion-interacting genes on mammalian sex chromosomes and for paternal leakage in protists, plants, fungi and some animals.

中文翻译：

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线粒体和核连接的性拮抗进化。

在真核生物中，编码生物能量机制的基因位于线粒体和核 DNA 中，两个基因组之间的不相容性可能是毁灭性的。线粒体通常是母系遗传的，理论预测线粒体突变多样性的性别特异性健康效应。然而，进化如何作用于线粒体和核基因组之间的联系模式却知之甚少。使用新的线粒体核种群遗传模型，我们表明核基因和线粒体基因之间的相互作用维持了种群内线粒体单倍型的多样性，并选择了线粒体相互作用基因的性别独立分离和父本泄漏。遗传连锁进化的这些影响可以消除 mtDNA 突变多样性对男性的危害健康效应。通过母体线粒体遗传，雌性保持线粒体-核紧密匹配，但雄性由于两个基因组成分之间的统计关联较弱而积累错配突变。线粒体相互作用位点的性别独立分离改善了线粒体核匹配。在性对抗进化过程中，雄性核等位基因进化以增加重组率，而雌性进化以抑制重组率。线粒体的父本泄漏可以演变为改善线粒体核连接的替代机制。我们的建模框架为观察到的哺乳动物性染色体上线粒体相互作用基因的缺乏以及原生生物、植物、真菌和一些动物中的父本泄漏提供了进化解释。但由于两个基因组成分之间的统计关联较弱，雄性会积累错配突变。线粒体相互作用位点的性别独立分离改善了线粒体核匹配。在性对抗进化过程中，雄性核等位基因进化以增加重组率，而雌性进化以抑制重组率。线粒体的父本泄漏可以演变为改善线粒体核连接的替代机制。我们的建模框架为观察到的哺乳动物性染色体上线粒体相互作用基因的缺乏以及原生生物、植物、真菌和一些动物中的父本泄漏提供了进化解释。但由于两个基因组成分之间的统计关联较弱，雄性会积累错配突变。线粒体相互作用位点的性别独立分离改善了线粒体核匹配。在性对抗进化过程中，雄性核等位基因进化以增加重组率，而雌性进化以抑制重组率。线粒体的父本泄漏可以演变为改善线粒体核连接的替代机制。我们的建模框架为观察到的哺乳动物性染色体上线粒体相互作用基因的缺乏以及原生生物、植物、真菌和一些动物中的父本泄漏提供了进化解释。线粒体相互作用位点的性别独立分离改善了线粒体核匹配。在性对抗进化过程中，雄性核等位基因进化以增加重组率，而雌性进化以抑制重组率。线粒体的父本泄漏可以演变为改善线粒体核连接的替代机制。我们的建模框架为观察到的哺乳动物性染色体上线粒体相互作用基因的缺乏以及原生生物、植物、真菌和一些动物中的父本泄漏提供了进化解释。线粒体相互作用位点的性别独立分离改善了线粒体核匹配。在性对抗进化过程中，雄性核等位基因进化以增加重组率，而雌性进化以抑制重组率。线粒体的父本泄漏可以演变为改善线粒体核连接的替代机制。我们的建模框架为观察到的哺乳动物性染色体上线粒体相互作用基因的缺乏以及原生生物、植物、真菌和一些动物中的父本泄漏提供了进化解释。线粒体的父本泄漏可以演变为改善线粒体核连接的替代机制。我们的建模框架为观察到的哺乳动物性染色体上线粒体相互作用基因的缺乏以及原生生物、植物、真菌和一些动物中的父本泄漏提供了进化解释。线粒体的父本泄漏可以演变为改善线粒体核连接的替代机制。我们的建模框架为观察到的哺乳动物性染色体上线粒体相互作用基因的缺乏以及原生生物、植物、真菌和一些动物中的父本泄漏提供了进化解释。