Across eukaryotes, genes encoding bioenergetic machinery are located in both mitochondrial and nuclear DNA, and incompatibilities between the two genomes can be devastating. Mitochondria are often inherited maternally, and theory predicts sex-specific fitness effects of mitochondrial mutational diversity. Yet how evolution acts on linkage patterns between mitochondrial and nuclear genomes is poorly understood. Using novel mito-nuclear population genetic models, we show that the interplay between nuclear and mitochondrial genes maintains mitochondrial haplotype diversity within populations, and it selects both for sex-independent segregation of mitochondrion-interacting genes and for paternal leakage. These effects of genetic linkage evolution can eliminate male-harming fitness effects of mtDNA mutational diversity. With maternal mitochondrial inheritance, females maintain a tight mitochondrial-nuclear match, but males accumulate mismatch mutations because of the weak statistical associations between the two genomic components. Sex-independent segregation of mitochondria-interacting loci improves the mito-nuclear match. In a sexually antagonistic evolutionary process, male nuclear alleles evolve to increase the rate of recombination, while females evolve to suppress it. Paternal leakage of mitochondria can evolve as an alternative mechanism to improve the mito-nuclear linkage. Our modelling framework provides an evolutionary explanation for the observed paucity of mitochondrion-interacting genes on mammalian sex chromosomes and for paternal leakage in protists, plants, fungi, and some animals.

中文翻译：

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线粒体与核连锁的性拮抗进化。

在整个真核生物中，编码生物能机制的基因都位于线粒体和核DNA中，这两个基因组之间的不相容性可能造成毁灭性的破坏。线粒体通常是母体遗传的，并且理论预测线粒体突变多样性的性别特异性适应性效应。然而，人们对进化如何作用于线粒体和核基因组之间的连锁模式的了解却很少。使用新颖的线粒体群体遗传模型，我们表明核与线粒体基因之间的相互作用维持了群体内的线粒体单倍型多样性，并且它既选择了与性别无关的线粒体相互作用基因隔离，又选择了父系泄漏。遗传连锁进化的这些影响可以消除mtDNA突变多样性对男性有害的适应性影响。在母体线粒体遗传的情况下，雌性维持线粒体-核之间的紧密匹配，但是雄性由于两个基因组成分之间的统计关联较弱而积累了错配突变。线粒体相互作用基因座的性别独立隔离改善了线粒体-核的匹配。在性拮抗的进化过程中，雄性核等位基因进化以增加重组速率，而雌性进化为抑制重组率。线粒体的父亲泄漏可以演变为改善线粒体-核键合的替代机制。我们的建模框架为观察到的哺乳动物性染色体上线粒体相互作用基因的稀疏性以及原生生物，植物，真菌和某些动物的父系泄漏提供了进化解释。但是雄性由于两个基因组成分之间的统计关联较弱而积累了错配突变。线粒体相互作用基因座的性别独立隔离改善了线粒体-核的匹配。在性拮抗的进化过程中，雄性核等位基因进化以增加重组速率，而雌性进化为抑制重组率。线粒体的父系泄漏可作为改善线粒体-核键合的替代机制而发展。我们的建模框架为观察到的哺乳动物性染色体上线粒体相互作用基因的稀疏性以及原生生物，植物，真菌和某些动物的父系泄漏提供了进化解释。但是雄性由于两个基因组成分之间的统计关联较弱而积累了错配突变。线粒体相互作用基因座的性别独立隔离改善了线粒体-核的匹配。在性拮抗的进化过程中，雄性核等位基因进化以增加重组速率，而雌性则进化为抑制重组率。线粒体的父亲泄漏可以演变为改善线粒体-核键合的替代机制。我们的建模框架为观察到的哺乳动物性染色体上线粒体相互作用基因的稀疏性以及原生生物，植物，真菌和某些动物的父系泄漏提供了进化解释。线粒体相互作用基因座的性别独立隔离改善了线粒体-核的匹配。在性拮抗的进化过程中，雄性核等位基因进化以增加重组速率，而雌性进化为抑制重组率。线粒体的父亲泄漏可以演变为改善线粒体-核键合的替代机制。我们的建模框架为观察到的哺乳动物性染色体上线粒体相互作用基因的稀疏性以及原生生物，植物，真菌和某些动物的父系泄漏提供了进化解释。线粒体相互作用基因座的性别独立隔离改善了线粒体-核的匹配。在性拮抗的进化过程中，雄性核等位基因进化以增加重组速率，而雌性进化为抑制重组率。线粒体的父亲泄漏可以演变为改善线粒体-核键合的替代机制。我们的建模框架为观察到的哺乳动物性染色体上线粒体相互作用基因的稀疏性以及原生生物，植物，真菌和某些动物的父系泄漏提供了进化解释。线粒体的父亲泄漏可以演变为改善线粒体-核键合的替代机制。我们的建模框架为观察到的哺乳动物性染色体上线粒体相互作用基因的稀疏性以及原生生物，植物，真菌和某些动物的父系泄漏提供了进化解释。线粒体的父亲泄漏可以演变为改善线粒体-核键合的替代机制。我们的建模框架为观察到的哺乳动物性染色体上线粒体相互作用基因的稀疏性以及原生生物，植物，真菌和某些动物的父系泄漏提供了进化解释。