Many photosynthetic organisms enhance the performance of their CO2-fixing enzyme Rubisco by operating a CO2-concentrating mechanism (CCM). Most CCMs in eukaryotic algae supply concentrated CO2 to Rubisco in an organelle called the pyrenoid. Ongoing efforts seek to engineer an algal CCM into crops that lack a CCM to increase yields. To advance our basic understanding of the algal CCM, we develop a chloroplast-scale reaction-diffusion model to analyze the efficacy and the energy efficiency of the CCM in the green alga Chlamydomonas reinhardtii. We show that achieving an effective and energetically efficient CCM requires a physical barrier such as thylakoid stacks or a starch sheath to reduce CO2 leakage out of the pyrenoid matrix. Our model provides insights into the relative performance of two distinct inorganic carbon uptake strategies: at air-level CO2, a CCM can operate effectively by taking up passively diffusing external CO2 and catalyzing its conversion to HCO3-, which is then trapped in the chloroplast; however, at lower external CO2 levels, effective CO2 concentration requires active import of HCO3-. We also find that proper localization of carbonic anhydrases can reduce futile carbon cycling between CO2 and HCO3-, thus enhancing CCM performance. We propose a four-step engineering path that increases predicted CO2 saturation of Rubisco up to seven-fold at a theoretical cost of only 1.5 ATP per CO2 fixed. Our system-level analysis establishes biophysical principles underlying the CCM that are broadly applicable to other algae and provides a framework to guide efforts to engineer an algal CCM into land plants.

中文翻译：

---

扩散壁垒和自适应碳吸收策略增强了藻类CO2浓缩机制的模拟性能

许多光合生物通过操作CO2浓缩机制（CCM）来增强其CO2固定酶Rubisco的性能。真核藻类中的大多数CCM将浓缩的CO2提供给Rubisco中称为类胡萝卜素的细胞器。正在进行的努力试图将藻类CCM工程化为缺乏CCM的农作物以增加产量。为了增进对藻类CCM的基本了解，我们建立了叶绿体规模的反应扩散模型，以分析CCM在绿色藻类莱茵衣藻中的功效和能效。我们表明，要实现有效和节能的CCM，需要物理屏障（如类囊体堆栈或淀粉护套）以减少CO2从类胡萝卜素基质中泄漏出来。我们的模型提供了两种不同的无机碳吸收策略的相对性能的见解：在空气水平的CO2处，CCM可以通过吸收外部CO2的被动扩散并催化其转化为HCO3-的方式有效运行，然后将其捕获在叶绿体中。但是，在较低的外部CO2水平下，有效的CO2浓度需要积极输入HCO3-。我们还发现碳酸酐酶的适当定位可以减少CO2和HCO3-之间无用的碳循环，从而增强CCM性能。我们提出了一条四步骤的工程路线，即，将Rubisco的预计CO2饱和度提高至七倍，而每固定CO2的理论成本仅为1.5 ATP。我们的系统级分析建立了可广泛应用于其他藻类的CCM基础的生物物理原理，并提供了指导将藻类CCM工程化为陆地植物的框架。CCM可以吸收被动扩散的外部CO2并催化将其转化为HCO3-，然后将其捕获在叶绿体中，从而有效地运行。但是，在较低的外部CO2水平下，有效的CO2浓度需要积极输入HCO3-。我们还发现碳酸酐酶的适当定位可以减少CO2和HCO3-之间无用的碳循环，从而增强CCM性能。我们提出了一条四步骤的工程路线，即，将Rubisco的预计CO2饱和度提高至七倍，而每固定CO2的理论成本仅为1.5 ATP。我们的系统级分析建立了可广泛应用于其他藻类的CCM基础的生物物理原理，并提供了指导将藻类CCM工程化为陆地植物的框架。CCM可以吸收被动扩散的外部CO2并催化将其转化为HCO3-，然后将其捕获在叶绿体中，从而有效地运行。但是，在较低的外部CO2水平下，有效的CO2浓度需要积极输入HCO3-。我们还发现碳酸酐酶的适当定位可以减少CO2和HCO3-之间无用的碳循环，从而增强CCM性能。我们提出了一条四步骤的工程路线，即，将Rubisco的预计CO2饱和度提高至七倍，而每固定CO2的理论成本仅为1.5 ATP。我们的系统级分析建立了可广泛应用于其他藻类的CCM基础的生物物理原理，并提供了指导将藻类CCM工程化为陆地植物的框架。然后被困在叶绿体中；但是，在较低的外部CO2水平下，有效的CO2浓度需要积极输入HCO3-。我们还发现碳酸酐酶的适当定位可以减少CO2和HCO3-之间无用的碳循环，从而增强CCM性能。我们提出了一条四步骤的工程路线，即，将Rubisco的预计CO2饱和度提高至七倍，而每固定CO2的理论成本仅为1.5 ATP。我们的系统级分析建立了可广泛应用于其他藻类的CCM基础的生物物理原理，并提供了指导将藻类CCM工程化为陆地植物的框架。然后被困在叶绿体中；但是，在较低的外部CO2水平下，有效的CO2浓度需要积极输入HCO3-。我们还发现碳酸酐酶的适当定位可以减少CO2和HCO3-之间无用的碳循环，从而增强CCM性能。我们提出了一条四步骤的工程路线，即，将Rubisco的预计CO2饱和度提高至七倍，而每固定CO2的理论成本仅为1.5 ATP。我们的系统级分析建立了可广泛应用于其他藻类的CCM基础的生物物理原理，并提供了指导将藻类CCM工程化为陆地植物的框架。我们还发现碳酸酐酶的适当定位可以减少CO2和HCO3-之间无用的碳循环，从而增强CCM性能。我们提出了一条四步骤的工程路线，即，将Rubisco的预计CO2饱和度提高至七倍，而每固定CO2的理论成本仅为1.5 ATP。我们的系统级分析建立了可广泛应用于其他藻类的CCM基础的生物物理原理，并提供了指导将藻类CCM工程化为陆地植物的框架。我们还发现碳酸酐酶的适当定位可以减少CO2和HCO3-之间无用的碳循环，从而增强CCM性能。我们提出了一条四步骤的工程路线，即，将Rubisco的预计CO2饱和度提高至七倍，而每固定CO2的理论成本仅为1.5 ATP。我们的系统级分析建立了可广泛应用于其他藻类的CCM基础的生物物理原理，并提供了指导将藻类CCM工程化为陆地植物的框架。