The mammalian visual cortex contains multiple retinotopically defined areas that process distinct features of the visual scene. Little is known about what guides the functional differentiation of visual cortical areas during development. Recent studies in mice have revealed that visual input from the two eyes provides spatiotemporally distinct signals to primary visual cortex (V1), such that contralateral eye-dominated V1 neurons respond to higher spatial frequencies than ipsilateral eye-dominated neurons. To test whether binocular visual input drives the differentiation of visual cortical areas, we used two-photon calcium imaging to characterize the effects of juvenile monocular deprivation (MD) on the responses of neurons in V1 and two higher visual areas, LM (lateromedial) and PM (posteromedial). In adult mice of either sex, we find that MD prevents the emergence of distinct spatiotemporal tuning in V1, LM, and PM. We also find that, within each of these areas, MD reorganizes the distinct spatiotemporal tuning properties driven by the two eyes. Moreover, we find a relationship between speed tuning and ocular dominance in all three areas that MD preferentially disrupts in V1, but not in LM or PM. Together, these results reveal that balanced binocular vision during development is essential for driving the functional differentiation of visual cortical areas. The higher visual areas of mouse visual cortex may provide a useful platform for investigating the experience-dependent mechanisms that set up the specialized processing within neocortical areas during postnatal development.

SIGNIFICANCE STATEMENT Little is known about the factors guiding the emergence of functionally distinct areas in the brain. Using in vivo Ca²⁺ imaging, we recorded visually evoked activity from cells in V1 and higher visual areas LM (lateromedial) and PM (posteromedial) of mice. Neurons in these areas normally display distinct spatiotemporal tuning properties. We found that depriving one eye of normal input during development prevents the functional differentiation of visual areas. Deprivation did not disrupt the degree of speed tuning, a property thought to emerge in higher visual areas. Thus, some properties of visual cortical neurons are shaped by binocular experience, while others are resistant. Our study uncovers the fundamental role of binocular experience in the formation of distinct areas in visual cortex.

哺乳动物的视觉皮层包含多个视网膜定义的区域，这些区域处理视觉场景的不同特征。关于在发育过程中指导视觉皮层区域功能分化的因素知之甚少。最近对小鼠的研究表明，来自两只眼睛的视觉输入向初级视觉皮层 (V1) 提供了时空不同的信号，因此对侧的以眼为主的 V1 神经元对空间频率的反应高于同侧的以眼为主的神经元。为了测试双目视觉输入是否驱动视觉皮层区域的分化，我们使用双光子钙成像来表征青少年单眼剥夺（MD）对 V1 和两个更高视觉区域 LM（外侧）和PM（后内侧）。在任何性别的成年小鼠中，我们发现 MD 阻止了 V1、LM 和 PM 中出现明显的时空调谐。我们还发现，在这些区域中的每一个中，MD 重新组织了由两只眼睛驱动的不同时空调谐特性。此外，我们发现 MD 在 V1 中优先破坏的所有三个区域的速度调整和眼优势之间存在关系，但在 LM 或 PM 中没有。总之，这些结果表明，发育过程中平衡的双眼视觉对于驱动视觉皮层区域的功能分化至关重要。小鼠视觉皮层的较高视觉区域可能为研究在出生后发育过程中在新皮层区域内建立专门处理的经验依赖机制提供了一个有用的平台。在每个区域内，MD 重新组织了由两只眼睛驱动的不同时空调谐特性。此外，我们发现 MD 在 V1 中优先破坏的所有三个区域的速度调整和眼优势之间存在关系，但在 LM 或 PM 中没有。总之，这些结果表明，发育过程中平衡的双眼视觉对于驱动视觉皮层区域的功能分化至关重要。小鼠视觉皮层的较高视觉区域可能为研究在出生后发育过程中在新皮层区域内建立专门处理的经验依赖机制提供了一个有用的平台。在每个区域内，MD 重新组织了由两只眼睛驱动的不同时空调谐特性。此外，我们发现 MD 在 V1 中优先破坏的所有三个区域的速度调整和眼优势之间存在关系，但在 LM 或 PM 中没有。总之，这些结果表明，发育过程中平衡的双眼视觉对于驱动视觉皮层区域的功能分化至关重要。小鼠视觉皮层的较高视觉区域可能为研究在出生后发育过程中在新皮层区域内建立专门处理的经验依赖机制提供了一个有用的平台。我们发现 MD 在 V1 中优先破坏的所有三个区域的速度调整和视觉优势之间存在关系，但在 LM 或 PM 中没有。总之，这些结果表明，发育过程中平衡的双眼视觉对于驱动视觉皮层区域的功能分化至关重要。小鼠视觉皮层的较高视觉区域可能为研究在出生后发育过程中在新皮层区域内建立专门处理的经验依赖机制提供了一个有用的平台。我们发现 MD 在 V1 中优先破坏的所有三个区域的速度调整和视觉优势之间存在关系，但在 LM 或 PM 中没有。总之，这些结果表明，发育过程中平衡的双眼视觉对于驱动视觉皮层区域的功能分化至关重要。小鼠视觉皮层的较高视觉区域可能为研究在出生后发育过程中在新皮层区域内建立专门处理的经验依赖机制提供了一个有用的平台。

意义声明关于引导大脑中功能不同区域出现的因素知之甚少。使用体内Ca ²⁺成像，我们记录了小鼠 V1 和更高视觉区域 LM（外侧）和 PM（后内侧）细胞的视觉诱发活动。这些区域的神经元通常表现出不同的时空调谐特性。我们发现在发育过程中剥夺一只眼睛的正常输入会阻止视觉区域的功能分化。剥夺并没有破坏速度调整的程度，这种特性被认为出现在更高的视觉区域。因此，视觉皮层神经元的一些特性是由双眼经验塑造的，而另一些则是抵抗性的。我们的研究揭示了双眼体验在视觉皮层不同区域形成中的基本作用。